A série se passa em 1946, quando Peggy (Hayley Atwell) tenta se ajustar ao emprego administrativo na SSR (Reserva Científica Estratégica) e à vida de solteira, depois de perder o amor de sua vida, Steve Rogers, o Capitão América. Mas tudo muda, quando um velho conhecido, Howard Stark (Dominic Cooper), é acusado de ter liberado suas armas de destruição em massa no mercado negro. Peggy, a única pessoa em que ele confia, deve localizar os responsáveis, livrar-se das armas e limpar o nome dele.
Peggy é contatada por um velho conhecido, Howard Stark, quando este é acusado de liberar suas armas mortais , já que ele não pode confiar em mais ninguém. Para ajudar Peggy a limpar seu nome, o magnata insiste que seu mordomo, Edwin Jarvis, fique de prontidão para dar assistência — querendo ela ou não. No entanto, o risco é grande: se ela for pega, Carter pode ser acusada de traição, passando o resto de sua vida presa… ou pior.
A arma mortal de Howard Stark caiu nas mãos dos inimigos, cabendo apenas à agente Carter a tarefa de recuperá-la. Será que ela consegue fazer isso antes que sua missão secreta seja descoberta pelo chefe da SSR, Dooley, e pelo agente Thompson?
A agente Carter está se aproximando da tecnologia roubada de Stark, mas a missão de Peggy se complica com a prisão de Jarvis pela SSR e a revelação de um segredo.
O fugitivo Howard Stark reaparece de repente e cria problemas para Peggy. Chefe Dooley encontra uma pista que pode destruir o futuro de Peggy na SSR.
Peggy é finalmente chamada para uma missão e pede ajuda ao Comando Selvagem, mas seu disfarce pode ser descoberto.
Peggy se choca ao descobrir a verdade sobre Leviathan. Souza está prestes a descobrir o segredo de Peggy e pode colocá-la na mira da SSR.
Leviathan age contra Peggy, que fica sem saída. Howard Stark está na mira da SSR, mas o verdadeiro inimigo da organização é outro.
Neste empolgante final de temporada, Howard Stark está de volta, e Peggy precisará enfrentar a ira de Leviathan.
Peggy se muda para a cidade dos Anjos (Los Angeles) para ajudar o agente Daniel Sousa na RCE da Costa Oeste. Eles investigam um bizarro homicídio envolvendo um suposto assassino e a Energia Isodyne, ao mesmo tempo em que Peggy se reúne com rostos conhecidos.
Peggy descobre que sua investigação de assassinato possui grandes ramificações capazes de destruir sua carreira, assim como aquelas de todos ao seu redor.
A busca de Peggy pela verdade sobre a matéria zero a coloca em rota de colisão com seus superiores.
A agente Carter e a equipe da RCE descobrem que a estrela de Hollywood, Whitney Frost é mais do que um rostinho bonito, e pode ser a inimiga mais perigosa que Peggy terá que enfrentar.
Enquanto a precisão e agilidade de pensamento de Jarvis são colocados em teste, Peggy deve encontrar uma forma de deter uma explosão atômica que ameaça acabar com toda a Califórnia.
Ao perceber que não pode salvar Wilkes por conta própria, Peggy pede ajuda ao seu adversário mais inesperado. Ao mesmo tempo, Whitney realiza uma ação para controlar a matéria zero.
Peggy arquiteta uma missão de resgate, ao mesmo tempo em que Whitney procura um poder ainda mais obscuro. Para completar, Jarvis aprende que não pode fazer promessas que não será capaz de cumprir.
Peggy e Sousa propõem uma troca com Whitney Frost, ao mesmo tempo em que a SSR consegue a ajuda de Howard Stark que pode ser a chave para eliminar a matéria zero.
Peggy tenta desesperadamente salvar o Dr. Wilkes com um perigoso plano para parar Whitney Frost. Ao mesmo tempo, Thompson realiza uma ação surpreendente que pode destruir a todos.
Peggy precisa de Howard Stark (Dominic Cooper) a fim de eliminar a matéria zero, se deparando com uma missão da qual nenhum deles pode voltar.
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