Kara Zor-El nasceu no planeta Krypton, e escapou da destruição há anos. Desde então, ela chegou à Terra, e vem escondendo os poderes que ela e seus primos têm. Mas agora, aos 24 anos, ela decidiu assumir suas habilidades e ser a heroína que nasceu para ser.
Kara Zor-El escapou de seu planeta, Krypton, durante sua destruição há anos com uma missão. E desde que chegou à Terra, ela conseguiu viver sem expor seus poderes, esses os quais compartilha com seu primo, o Super Homem. Agora, aos 24 anos, Kara ao ver alguém importante próximo a ela, em uma situação emergencial, decide entrar em ação usando os seus poderes. Depois de experimentar o que é ajudar a salvar vidas, decide assumir suas habilidades sobre-humanas e ser a heroÃna a qual sempre esteve destinada a ser. A Super Girl.
Quando a tentativa de Kara em ajudar Nacional City não sai conforme o planejado, ela deve colocar de lado as dúvidas que possui — e que a mÃdia da cidade levanta — sobre suas habilidades a fim de capturar um fugitivo da prisão kriptoniana, Fort Rozz. Ao mesmo tempo, Cat pressiona James a usar sua conexão com o Superman para conseguir uma entrevista com a Supergirl.
Os poderes da Supergirl são testados quando Reactron, um dos inimigos mais formidáveis do Superman, chega a Nacional City e tem como alvo a jovem heroÃna. Ao mesmo tempo, Cat planeja publicar uma matéria expositiva a respeito da Supergirl.
O Dia de Ação de Graças de Kara pode ser arruinado, já que ela suspeita que sua mãe adotiva, Dra. Eliza Danvers — que está chegando para uma visita — desaprova seu novo papel como heroÃna. Ao mesmo tempo, um acidente transforma uma funcionária volátil da CatCo em Livewire, vilã que tem como alvo tanto a Supergirl quanto Cat.
As duas identidades de Kara são levadas ao limite quando a Supergirl é chamada para proteger National City de uma série de bombardeios, ao mesmo tempo em que Kara recebe a tarefa de ser babá do filho de Cat, Carter. Ao mesmo tempo, James se mostra dividido quando sua ex-namorada, Lucy Lane, chega à cidade para retomar a relação.
O estresse pessoal e profissional leva a melhor perante Kara quando ela acaba indo longe demais durante um exercÃcio de treinamento contra o Tornado Vermelho, um ciborgue militar comissionado pelo pai de Lucy Lane, o general Sam Lane. Ao mesmo tempo, o exterior imperturbável de Cat é abalado com a visita de sua mãe Katherine, uma mulher bastante crÃtica. Para completar, Alex pede ajuda de Winn a fim de investigar a morte misteriosa de seu pai.
Kara e seus amigos devem confiar em suas forças interiores e na coragem quando um terremoto atinge National City. Ao mesmo tempo, a falta de confiança de Alex em Hank atinge o ápice quando o tremor de terra os prende no DEO junto a Jemm (participação de Charles Halford, de Constantine), um poderoso fugitivo alienÃgena.
Kara bate de frente com Astra quando sua tia desafia o que Kara acredita sobre sua mãe. Ao mesmo tempo, Cat recebe a ameaça de ser removida do cargo de CEO da CatCo quando um hacker expõe seus emails privados e prejudiciais.
Com Astra mantida como prisioneira na DEO, seu marido, Non, vai atrás e captura Hank, o que leva a um tenso confronto entre os dois lados. Ao mesmo tempo, Kara continua a negar as alegações de Cat de que ela é a Supergirl.
Kara dá o seu melhor para apoiar Winn quando seu pai, o supervilão Toyman, escapa da prisão e vai atrás do filho por razões desconhecidas. Enquanto isso, Cat oferece a Lucy um emprego na CatCo, ao mesmo tempo em que Alex pede a Hank para usar seus poderes a fim de descobrir os planos de Maxwell Lord.
Kara deve ajudar Hank a enfrentar seu passado doloroso quando um White Martian, membro da raça alienÃgena que acabou com seu povo, sequestra a senadora Miranda Crane — uma governante que é contra os aliens. Enquanto isso, o filho distante de Cat, Adam, chega a National City.
Kara enfrenta sua imagem refletida quando Bizarro, uma versão distorcida da Supergirl, resolve destruir a heroÃna. Ao mesmo tempo, Kara fica cada vez mais próxima do filho de Cat, Adam.
Os amigos de Kara precisam encontrar uma forma de salvar sua vida quando um alienÃgena parasita se conecta com a heroÃna e a prende em um mundo de sonhos, no qual sua famÃlia está viva e seu planeta, intocado. Ao mesmo tempo, Alex, Hank e a DEO devem parar um ataque kriptoniano enquanto Kara está fora de combate.
A Supergirl bate de frente com o mortal Master Jailer (no Brasil, o Carcereiro), que está caçando e executando prisioneiros que escaparam de Fort Rozz. Ao mesmo tempo, Cat contrata uma segunda assistente, Siobhan Smythe, alguém que imediatamente tenta passar por cima de Kara. Para completar, Kara e James discordam a respeito dos métodos da DEO.
Kara viaja para a Fortaleza da Solidão do Super-Homem na esperança de aprender como derrotar Indigo (Laura Vandervoort), um ser perigoso que pode se transportar via internet e que tem uma ligação com o passado de Kara. Além disso, o relacionamento de James e Lucy chega a uma encruzilhada.
Kara se vira contra os amigos e os cidadãos de National City após ser exposta à kryiptonita vermelha, que a transforma em uma pessoa maligna e perigosa. Ao mesmo tempo, Cat aparece no programa The Talk para discutir sobre a Supergirl.
J’onn J’onzz revela os detalhes do encontro com o pai de Kara e Alex, Dr. Jeremiah Danvers (Dean Cain) e de assumir a identidade de Hank Henshaw. Além disso, Kara questiona se pode confiar sua identidade secreta com outra pessoa, enquanto Siobhan conspira contra Kara.
Kara ganha um novo aliado quando o super-herói The Flash surge de repente de um universo alternativo e ajuda Kara a enfrentar Siobhan, também conhecido como Banshee Prateada, e Livewire em troca de ajuda para encontrar uma maneira de voltar para casa.
Kara deve encontrar uma maneira de libertar seus amigos quando Non e Indigo usam controle mental para transformar os cidadãos de National City em seu próprio exército.
Supergirl é forçada a entrar em batalha contra um inimigo inesperado e deve arriscar tudo – inclusive a sua própria vida – para evitar que Non e Indigo destruam todas as pessoas do planeta.
Quando uma nova ameaça surge em National City, Kara/Supergirl se une a seu primo, Clark Kent/Superman a fim de pará-la. Kara está empolgada em ter famÃlia na cidade, mas isso deixa Alex se sentindo um pouco de lado. Ao mesmo tempo, Hank e Supergirl ficam abismados com o pod que caiu na Terra.
A Cadmus ataca National City com um vilão energizado com kriptonita, algo que acaba machucando seriamente Supergirl. Superman culpa Hank, já que a kriptonita foi roubada do DEO. Além disso, o primeiro dia de trabalho de Kara na nova função não sai conforme o planejado após ela conhecer seu novo chefe, Snapper Carr.
Um ataque é feito à presidente, ao mesmo tempo em que o polêmico assunto dos direitos de alienÃgenas vs. humanos esquenta em National City. Supergirl e o DEO ficam responsáveis por proteger a presidente e trazer o responsável à s autoridades. Alex se junta à detetive Maggie Sawyer (papel de Floriana Lima) para investigar o caso, ao mesmo tempo em que Kara procura por Mon-El, que escapou recentemente, já que teme ser ele o alienÃgena por trás do ataque.
Kara e Alex investigam o assassinato de um alien não registrado e as pistas as levam a um clube da luta alienÃgena gerenciado por Roulette, a mestre dos ringues que comanda alienÃgenas a combates mortais para o entretenimento de humanos ricos. Enquanto tentam parar as lutas, Supergirl e o Caçador Marciano se veem diante de um oponente surpreendente. Ao mesmo tempo, Hank está empolgado por ter encontrado outro marciano e tenta conhecer M’Gann melhor. Para completar, Supergirl coloca Mon-El sob sua tutela e começa a treiná-lo.
A Supergirl deve derrotar uma nova e cruel gangue que está armada com uma perigosa tecnologia alienÃgena. Quando a Cadmus entrega um vÃdeo no DEO, o time percebe que a organização é a responsável por enviar os criminosos em uma missão secreta. Ao mesmo tempo, Kara consegue um trabalho para Mon-El como estagiário na CatCo enquanto James toma uma importante decisão e Lena convida Kara para um de seus eventos de arrecadação de fundos.
O Guardião faz sua primeira aparição para ajudar após um alienÃgena parasita sugar os poderes da Supergirl. Enquanto isso, Mon-El considera uma nova carreira pouco desejável, o que então o leva a contemplar suas motivações. Já Alex sofre para lidar com uma nova realidade.
Enquanto o Guardião tenta limpar seu nome após ser acusado de assassinar outro justiceiro, a Supergirl segue em uma missão solo a fim de resgatar Mon-El, que foi capturado pela Cadmus. Enquanto luta para livrar Mon-El, Supergirl fica frente a frente com o Superciborgue.
No jantar de Ação de Graças, a famÃlia de Kara comemora o dia com Mon-El, Winn e James, quando, de repente, um portal dimensional abre no meio da sala. Superman Ciborgue libera um vÃrus no bar alienÃgena que mata todos eles, exceto Mon-El, que fica em quarentena por estar infectado. Eliza, a mãe adotiva de Kara, descobre que o vÃrus veio de Krypton e pode se espalhar mais ainda se demorar para ser tratado. Na Fortaleza da Solidão, Kara descobre que Superman Ciborgue foi atrás do projeto “Medusa”, um vÃrus criado pelo pai de Kara para matar todos os alienÃgenas não-Kryptonianos em caso de uma invasão. Superman Ciborgue ataca a L-Corp procurando um isótopo necessário para espalhar mais ainda o vÃrus, mas Kara o impede. Alex assume ser lésbica para sua mãe, Eliza, que a apoia totalmente. Kara conta para Lena que Lillian é a lÃder da Cadmus e quer sua ajuda encontrá-la, mas Lena se recusa. Lena dá a Lillian o isótopo para que ela possa espalhar o vÃrus por toda a cidade. Kara e J’onn confrontam Lillian, Lena e Superman Ciborgue antes que o projeto Medusa seja lançado. J’onn luta com Superman Ciborgue e se transforma em um Marciano Branco, enquanto Kara tenta parar o projeto Medusa, mas não consegue. Medusa é lançado, mas falha, pois Lena trocou o verdadeiro isótopo por um falso para ganhar a confiança de Lillian. Lillian é presa, mas Superman Ciborgue consegue fugir. Mon-El é curado da infecção do vÃrus e Eliza usa o projeto Medusa para restaurar a forma de Marciano Verde de J’onn. Maggie e Alex se beijam depois de Maggie admitir que tem sentimentos por Alex. Uma raça alienÃgena desconhecida procura por Mon-El. Barry Allen e Cisco Ramon chegam de uma outra Terra para pedir a ajuda de Kara.
Winn é espancado ao ajudar James, fazendo Winn acreditar que ainda não está apto para este trabalho. Kara começa a investigar um estranho caso de uma série de pessoas desaparecidas. O DOE rastreia os sequestros até um ensaio clÃnico falso, do qual é revelado estar sendo executado por alienÃgenas. Ao segui-los, Kara e Mon-El passam por um portal e entram no planeta Maaldoria, que é o centro do tráfico de escravos. Ao perceberem que não terão seus poderes por causa do sol vermelho de Maaldoria, os dois acompanham os sequestradores até uma fortaleza, onde são capturados intencionalmente e colocados na mesma cela que os outros. Eles descobrem que Roulette está envolvida no tráfico. Enquanto isso, J’onn revela que a atmosfera Maaldoriana é letal para Marcianos, o que faz Alex liderar a equipe de resgate, convencendo Winn a se juntar a ela. Kara inicia um tumulto; então, os prisioneiros prendem Roulette e seu cúmplice Maaldoriano na cela e fogem. Ao se reunirem com o DOE, eles chegam até o portal e voltam para a Terra. Winn aceita seu potencial, enquanto Mon-El, que os Maaldorianos intencionalmente deixaram fugir, decide se tornar um super-herói. É revelado que um grupo alienÃgena está à procura de Mon-El. Maggie conta para Alex que sabe sobre o alter-ego de Kara.
Kara começa a treinar Mon-El. É anunciado que Leslie Willis fugiu da prisão. Kara e Mon-El tentam capturar a Curto-Circuito, então, é revelado que ela é outra mulher, que ataca a dupla com um homem Curto-Circuito. Mon-El ignora as instruções de Kara de proteger os civis ao invés de salvá-la. O Guardião chega e os ajuda. Os dois Curto-Circuitos fogem; e Kara descobre que James é o Guardião, repreendendo ele e Winn. Ela também fica com raiva de Mon-El por ter a protegido ao invés de proteger os outros. O DOE descobre que, na verdade, Leslie Willis foi sequestrada da prisão. Winn a localiza. James e Mon-El correm até o local para provarem que são capazes. A dupla é capturada pelo cientista, que drenou os poderes de Leslie, Então, o cientista os mantém como reféns. Kara chega e os salva, libertando Leslie e a convencendo a não matar o cientista, deixando-a fugir em troca. Kara rejeita a oferta de James de se unirem no vigilantismo. Mon-El confirma seus sentimentos por Kara. Enquanto isso, M’gann perde a consciência. J’onn concorda em se fundir com ela. Em uma memória compartilhada, ele a perdoa. Ela recupera a consciência; e J’onn a liberta. Então, ela revela que os Marcianos Brancos estão procurando por ela.
Kara fica chocada ao saber que, ao invés de celebrar o décimo terceiro aniversário de sua chegada à Terra, Alex decidiu ir a um show com Maggie. J’onn insiste em seguir M’gann para protegê-la, fazendo ela pensar se deve ou não ir embora da cidade para mantê-lo em segurança. Armek, o ex-companheiro de M’gann, chega na Terra com ordens para levá-la de volta para Marte para que ela seja executada, e lhe dá duas horas para se entregar, caso contrário, ele irá atrás de seus amigos. Com medo, J’onn decide levá-la para o DOE para mantê-la em segurança. No entanto, quando a verdadeira M’gann aparece, a outra revela ser Armek, que estava disfarçado, o que obriga J’onn a colocar o DOE em bloqueio. Assumindo a identidade de Winn, Armek inicia um colapso no núcleo do reator do prédio, enquanto outro Marciano Branco, que se passa por Alex, embosca Kara. J’onn e M’gann libertam os verdadeiros Winn e Alex e confrontam Armek, matando-o com uma estaca de metal. Winn corrige o reator a tempo, enquanto Alex consegue dominar o outro Marciano. Mais tarde, M’gann diz para J’onn que pretende voltar ao seu planeta para modificar seu povo; eles compartilham um momento de carinho e ela vai embora. Encorajada por Alex, Kara tenta convidar Mon-El para um encontro, mas acaba descobrindo que ele já está em um relacionamento com Eve.
Depois que Lena é chamada para testemunhar contra a mãe, ela é encorajada por Kara a ir visitar Lillian e lhe dizer como ela se sente sobre ela. Um pacote de Kryptonita sintético é enviado para Corben; enquanto testemunha, ele ataca o tribunal e solta Lillian, que foge, apesar da intervenção de Kara. A polÃcia consegue falsos vÃdeos de Lena roubando a Kryptonita da L-Corp, então, eles a prendem por ser suspeita de ajudar Lillian. Corben é enviado para tirá-la da prisão, ferindo o Guardião ao fazer isto. As tentativas de Kara de defender Lena se tornam cada vez mais desaprovadas quando todos, incluindo J’onn e Winn, acreditam que Lena é culpada. Enquanto isso, Lillian leva Lena para uma instalação remota que foi criada por Lex antes de ele ser preso, e a obriga a acessar um estoque de armas alienÃgenas, uma das quais ela pega. Winn determina que a Kryptonita sintética está se tornando cada vez mais instável e logo explodirá. Kara quase não consegue salvar Lena antes de Corben se auto-destruir, enquanto Lillian e Superman Ciborgue fogem em um helicóptero. Lena, tendo descoberto que é, de fato, uma Luthor de sangue, reflete sobre seu relacionamento com sua famÃlia, especialmente com Lex. Kara e Mon-El confessam seus sentimentos pelo outro no apartamento de Kara, quando, de repente, um homem chamado Mxyzptlk chega e declara seu amor por Kara.
Mxyzptlk implora para Kara se casar com ele. Quando ela recusa, ele entende isso como um desafio. Mon-El sugere matar Mxyzptlk, pois essa era a única maneira de se livrar de seres como ele em Daxam, mas Kara insiste em encontrar uma maneira não-letal de se livrar dele. Mxyzptlk convoca Parasita para atacar National City, sabendo que isso atrairá Kara. Mon-El revela inadvertidamente que outra maneira de se livrar de seres como Mxyzptlk é fazê-los dizer ou soletrar seus nomes ao contrário. Mais tarde, Winn descobre um dispositivo na coleção do DOE que é conectado à energia da quinta dimensão, lugar de onde Mxyzptlk consegue seus poderes. Mon-El tenta usar este dispositivo para duelar com Mxyzptlk até a morte. Mxyzptlk, eventualmente, ganha vantagem e tenta matar Mon-El, mas Kara chega e concorda em se casar com Mxyzptlk. Mxyzptlk chega à Fortaleza da Solidão para o casamento, mas Kara chega e diz que não vai se casar com ele. Irritado, ele a ataca, mas ela para a batalha, bloqueando a fortaleza e ameaçando explodi-la. Mxyzptlk implora para ela dizer o código para parar a contagem regressiva, mas, depois de inserir o código, percebe que o código soletra seu nome ao contrário. Então, Mxyzptlk é derrotado. Mon-El e Kara decidem começar um relacionamento. Enquanto isso, Winn começa a namorar Lyra Strayd, uma alienÃgena do planeta Starhaven.
O DOE recebe um alarme de uma escolta saindo da Cadmus. Kara e J’onn investigam e salvam Jeremiah, que afirma que a Cadmus criou uma bomba de fusão usando energia de sua visão de calor. Ele convence J’onn a colocá-lo de volta no DOE, fazendo Mon-El criar uma suspeita, o que causa um desacordo entre ele e Kara. Ele convence Winn a vigiar Jeremiah, que tenta acessar o banco de dados do DOE, alertando Winn. Depois de confrontar Jeremiah, Kara resiste em aceitar suas desculpas, enquanto Alex facilmente acredita nele. Winn localiza uma suposta bomba; mas o DOE não encontra nada no local. Então, J’onn, não conseguindo ler a mente de Jeremiah, percebe que ele está trabalhando para a Cadmus e se tornou ciberneticamente mais forte. Jeremiah domina J’onn e baixa as informações da estrutura principal do DOE antes de fugir. Kara e Alex enfrentam Jeremiah, Lillian e Henshaw; Kara se apressa para salvar os passageiros de um trem que a Cadmus colocou em perigo, enquanto Alex vai atrás dos três. Jeremiah foge devido à hesitação de Alex para atirar nele. Mais tarde, Winn determina que Jeremiah baixou a lista de todos os alienÃgenas do paÃs.
A Cadmus começa a sequestrar alienÃgenas. Kara pede para Snapper publicar um artigo sobre o assunto para avisar todos os alienÃgenas, mas ele insiste em saber a fonte. Como Supergirl, ela confirma, mas se recusa a revelar sua própria fonte, o que faz Snapper decidir não publicar o artigo. A obsessão de Alex por Jeremiah faz J’onn a suspender do DOE. Maggie decide ajudá-la a encontrar Jeremiah. Elas capturam uma equipe da Cadmus e rastreiam o local. Kara publica o aviso em um blog. Lena também descobre sobre o local antes de operários de Lillian tentarem matá-la, mas Kara os impede. Alex é capturada no local, onde Jeremiah revela que a Cadmus está planejando deportar os alienÃgenas para outro planeta com uma grande nave espacial. Com o aviso de Kara, Lillian decide deportar os alienÃgenas que ela já tem. Alex convence Jeremiah a ajudá-la a parar o lançamento. Enquanto ele contrata funcionários da Cadmus, ela entra na nave e solta os alienÃgenas, que são trancados por outro portão antes da nave começar a subir, programada para acelerar na velocidade da luz quando sair da atmosfera. Kara chega e consegue parar o nave. Snapper a demite da CatCo, enquanto Alex é reintegrada no DOE por J’onn. Os Daxamitas chegam na Lua.
Os Daxamitas exigem que os humanos entreguem Mon-El. Ele se rende, mas Kara o acompanha. Ela descobre que Mon-El era o PrÃncipe de Daxam; e que a nave é dirigida por seus pais, que lhe pedem para convencer o povo Daxamita a reconstruir Daxam. Kara se irrita com Mon-El por ele ter mentido. Ela volta para a Terra, e Mon-El a segue. Ele pede desculpas várias vezes, mas não é perdoado. Mais tarde, Kara termina seu namoro com ele. Mon-El exige que seus pais o deixem e vão embora da Terra. Enquanto isso, Winn e Lyra se infiltram em um museu de arte. Mais tarde, ele é preso por Maggie, que revela que Lyra roubou um quadro do museu. Alex convence Maggie a lhe dar 24 horas para provar a inocência de Winn. Eles encontram e capturam Lyra, que revela que seu irmão, Bastian, deve uma grande dÃvida para um contrabandista chamado Mandrax; e que vende os quadros para ele para libertar Bastian. Winn liberta Lyra; e os dois encontram Mandrax, que descobre que o quadro é falso. O Guardião e o DOE chegam, que prendem Mandrax e libertam Bastian. Mais tarde, Winn perdoa a desonestidade da Lyra. O DOE captura um novo alienÃgena, que hipnotiza Kara e foge para a Terra-1 para procurar Barry Allen. Então, Kara acorda em uma alucinação, onde é cantora.
Kara é atacada por uma série de caçadores de recompensas alienÃgenas. Mon-El começa a suspeitar de que seus pais estão por trás disto, na esperança de que ele abandone a Terra se Kara estiver morta. Sua suspeita é confirmada depois que J’onn, telepaticamente, interroga um dos caçadores de recompensas. Kara sugere que ela e Mon-El se encontrem com Rhea, a mãe dele, para tentar convencê-la a deixá-lo ficar na Terra. No entanto, Rhea se recusa a ouvir Kara e tenta matá-la usando Kryptonita. Mon-El aceita ir embora da Terra se Rhea poupar a vida de Kara. Desobedecendo as ordens de Olivia Marsdin, J’onn ajuda Kara a resgatar Mon-El da nave de seus pais, e, depois de uma batalha violenta, o Rei Lar Gand concorda em deixar Mon-El ficar na Terra. É revelado que Olivia Marsdin é uma alienÃgena. Rhea mata Lar Gand, alegando que ele a traiu ao deixar Mon-El ficar na Terra. Então, ela promete voltar para Terra para recuperar Mon-El. Enquanto isso, depois de um encontro com a ex-namorada de Maggie, Alex descobre que Maggie não lhe contou que traiu a mulher, o que leva a uma discussão franca, fazendo com que Alex peça para Maggie confiar nela em relação aos seus segredos.
Lena convida Kara para uma conferência de imprensa realizada por seu ex-namorado, Jack Spheer, que divulga a Biomax, uma nova tecnologia nanorrobótica que pode curar doenças humanas. Após a conferência, Kara é abordada e descobre que os testes humanos da Biomax são falsos, mas sua fonte de informações é morta pelos nanorrobôs antes que ela consiga saber mais sobre o assunto. Kara e Mon-El aparecem no jantar de Lena e Jack, e levam a carteira de Jack para o escritório dele, onde descobrem um vÃdeo que mostra Jack injetando a Biomax em si mesmo. Mais tarde, Kara mostra o vÃdeo para Lena, que confronta Jack e descobre que ele está sendo controlado por sua diretora financeira, Beth Breen, descobrindo também que o efeito colateral dos nanorrobôs é a perda do livre arbÃtrio. Então, Supergirl chega e salva Lena; mas, quando os nanorrobôs prendem Supergirl, Lena é obrigada a desativá-los, matando Jack ao fazer isso. Beth Breen é presa; e Snapper contrata Kara novamente na CatCo para escrever a história da Biomax. Lena é visitada por Rhea. Enquanto isso, Winn leva Lyra para o time dele e do Guardião, o que causa conflitos que fazem Lyra sair do time. James a aceita novamente no time com a condição de que ela siga suas instruções.
Alex é sequestrada por uma pessoa que exige a libertação de Peter Thompson da prisão, que está cumprindo uma sentença de prisão perpétua por vários crimes. O sequestrador é identificado como Rick Malverne, filho de Peter Thompson, e também um amigo de infância da famÃlia Danver, que deduziu o alter-ego de Kara sozinho. Rick é capturado e levado para o DOE. Alex envia um local para Winn. Então, ele informa Kara, que corre até o local. No entanto, ao chegar lá, Kara descobre que o local é uma fraude, o que dispara um alarme, fazendo com que a água comece a encher a cela de Alex. Enquanto o DOE e Kara se recusam a negociar com Rick, Maggie solta Peter Thompson da prisão, mas os dois são confrontados por Kara, que convence Peter a revelar a localização de Alex. Kara e Maggie conseguem salvar Alex a tempo. J’onn decide limpar a memória de Rick. Enquanto isso, Rhea entrega para Lena os esquemas de um dispositivo de alta tecnologia para transportar matéria. Rapidamente, Lena deduz que Rhea é uma alienÃgena e se irrita; mas Rhea consegue convencê-la a continuar trabalhando com ela.
Quando um alienígena de uma raça normalmente pacífica ataca National City, Kara, Mon-El e James descobrem um transportador criado por Lena e pela alienígena Rhea.
Os daxamitas invadem National City, mas Kara, Mon-El e seus amigos conseguem virar a mesa contra Rhea, que acaba revelando uma arma secreta surpreendente.
Com Kal de volta ao normal, Kara luta contra Rhea num antigo ritual de combate, enquanto Lena tenta arranjar um jeito de expulsar a frota inimiga.
Kara lida com a perda de Mon-El, concentrando toda sua energia em ser a Supergirl e enfrentando a misteriosa nova ameaça contra National City. Alex confessa um segredo para Maggie sobre o casamento. Um cidadão de National City tem uma conexão misteriosa com Kara, e Lena faz uma ação ousada.
Psi, uma ladra com poderes psíquicos, ataca National City. Capaz de imobilizar as pessoas usando seus piores medos, Psi prova ser uma grande oponente para Supergirl. Enquanto isso, James e Lena estão em um impasse, e Samantha começa seu novo emprego na L-Corp.
Eliza oferece a Alex e Maggie um chá, em preparação para o casamento, o que faz Maggie entrar em contato com seu pai distante. Enquanto isso, Supergirl junta-se a J’onn em uma missão pessoal.
Kara investiga um novo grupo secreto cujo líder, Thomas Coville, tem uma conexão misteriosa com Supergirl. Enquanto isso, Samantha sente que está desapontando Ruby, e J’onn confessa um antigo segredo.
Quando várias crianças ficam doentes com intoxicação por chumbo, Morgan Edge responsabiliza Lena pela culpa na criação da bomba que ela fez para salvar National City dos Daxamites. Apesar de saber que não planejava qualquer dano, Lena teme que tenha ocorrido uma falha no seu projeto. Kara se junta com Samantha para limpar o nome de Lena, mas isso se mostra mais difícil do que pensavam. Enquanto isso, Alex e Maggie tomam uma decisão crucial sobre o futuro de seu relacionamento.
Kara e Alex vão para Midvale para terem um pouco de descanso. Lá, Kara relembra uma memória dolorosa da morte de um amigo de infância e como essa experiência traumática aproximou as irmãs Danver.
Quando Winn e a equipe descobrem que uma nave alienígena atingiu o fundo subaquático debaixo de National City, Kara / Supergirl é convocada para investigar. Enquanto isso, Hank tenta se relacionar com seu pai, Myrnn. Samantha, buscando alguma compreensão sobre as mudanças que experimentou, procura sua distante mãe, Patricia Arias, para obter respostas.
O casamento de Barry e Iris reúne a turma, mas problemas surgem quando vilões da Terra-X atacam a cerimônia. Os super-heróis contam com a ajuda de seus super amigos como Cidadão Frio, The Ray, Felicity Smoak, Iris West e Alex Danvers para enfrentar os perigosos vilões. Os heróis mais poderosos da Terra – Arqueiro Verde, Supergirl, The Flash e Canário Branco – lideram suas equipes na batalha para salvar o mundo.
Supergirl investiga um símbolo misterioso que está aparecendo em toda National City, rastreando sua origem a uma antiga profecia e à marca da destruidora de mundo, Régia. Enquanto isso, a tensão entre Lena e Morgan Edge aumenta, fazendo James interceder e oferecer proteção e, possivelmente, criando uma faísca no processo.
Lutando para curar dos ferimentos provocados por Régia, Supergirl permanece em um estado inconsciente, incapaz de ser alcançada. Mon-El recruta um dos membros da Legião, Brainiac-5, para tentar trazê-la de volta. Enquanto isso, Régia continua sua fúria sob a cidade levando a DEO se associar à Legião dos Super-heróis para tentar detê-la.
Enquanto Reina continua a aterrorizar a cidade, Supergirl se une com a Satúrnia, e as duas recrutam as antigas inimigas da Supergirl, Curto-Circuito e Psi, para formar uma equipe e ir em uma missão a Fort Rozz para recuperar um prisioneiro que tem informações sobre como derrotar Reina de uma vez por todas. Enquanto isso, Alex cuida de Ruby.
Alguém tenta matar Morgan Edge e ele mal sobrevive. Ele acusa Lena de estar atrás da tentativa e promete destruí-la. Quando Lena teme que seu ódio por Morgan a levará para o lado sombrio da família Luthor, Kara aparece para ajudar sua amiga. Enquanto isso, depois de perceber que está perdendo tempo, Sam confia em Alex, que decide realizar testes médicos para ver se consegue descobrir o que está acontecendo com sua nova amiga.
O DEO captura uma segunda Destruidora de Mundos, a Pureza. Supergirl e Alex usam métodos de interrogação muito diferentes com Pureza na esperança de descobrir como derrotar Régia. No entanto, Pureza escapa e ataca os túneis do metrô da cidade. Enquanto isso, J’onn, Winn e Mon-El se unem para consertar a nave Legion.
Quando o pai de Winn morre, sua mãe distante reaparece tentando se reconectar com ele e explicar porque ela o abandonou tantos anos atrás. Winn está muito amargurado por sua infância dura para perdoá-la, mas quando um imitador do Toyman ataca, os dois devem trabalhar juntos para impedi-lo. Mon-El conta a Kara algo importante sobre os Worldkillers e Alex suspeita do comportamento de Myr’nn.
Quando Myrnn inadvertidamente causa distúrbios psíquicos no DEO, a Supergirl deve trabalhar com J’onn para conter o caos resultante. Enquanto isso, Mon-El começa a treinar Kara em técnicas de luta que ele aprendeu no futuro para lutar contra Worldkillers.
Supergirl e Imra têm ideias diferentes sobre como parar a terceira Destruidora de Mundos, Pestilence. No entanto, quando Alex e Winn são gravemente feridos por Pestilence, Supergirl e Imra se unem para impedir a destruição.
Ainda se recuperando depois de descobrir sobre o segredo de Lena, Supergirl pede ao Guardião um favor que pode alterar seu relacionamento com Lena para sempre. Enquanto isso, com as três Destruidoras de Mundos unidas, Supergirl e a equipe se preparam para uma batalha épica.
Quando Reign começa a caçar Ruby, Supergirl e Alex trabalham juntas para mantê-la segura. Supergirl e Jonn procuram a mãe de Sam em busca de conselhos sobre como parar Reign e recebem notícias chocantes.
Quando Tanya, uma discípula de Coville, escapa do que restou de seu culto, ela dá a Kara e James um diário que pode conter a chave para salvar Sam.
Supergirl fica chocada ao descobrir que uma parte dos habitantes de Krypton sobreviveu.
Kara toma uma grande decisão de vida. Enquanto isso, J’onn descobre que armas especiais da DEO chegaram às ruas de National City.
Supergirl descobre a profundidade dos planos nefastos de Serena para a Terra. Supergirl, Mon-El e Alura devem elaborar um plano para impedi-la antes que Serena chegue à Terra. J’onn se prepara para se despedir de seu pai.
Supergirl e sua equipe enfrentam Serena em uma batalha épica pela Terra.
Voltando às reportagens, Kara dá as boas-vindas a um novo repórter da CatCo. Enquanto isso, James e Lena discutem sobre a acusação iminente de James por atuar como o vigilante Guardião, enquanto Alex e Brainy lutam para entrar em sincronia com o DEO. A supergirl é convocada quando remanescentes da organização terrorista anti-alienígena Cadmus tentam assassinar líderes pró-alienígenas, mas seu fim de jogo acaba sendo muito mais sinistro do que ela esperava. J’onn aprecia sua nova vida pacífica, mas um passeio com um velho amigo lhe causa preocupação.
A Supergirl sai para capturar Mercy Graves, enquanto Alex assume o controle no DEO. De volta à CatCo, Kara decide escrever uma história investigativa sobre Mercy e pergunta a Lena se ela pode entrevistá-la já que Mercy tem laços com os Luthors. Enquanto isso, Brainy conhece Nia e os dois acabam em uma situação precária.
Ben Lockwood nem sempre odiou alienígenas. Através de uma série de incidentes, e a entrada de seu pai anti-alienígena, Ben lentamente se transforma de um professor de maneiras gentis para o vilão Agente Liberty de hoje.
Quando Supergirl precisa de ajuda, Alex pede para Lena e Brainiac se unirem. Enquanto isso, J’onn questiona sua decisão de sair do DEO. No entanto, depois de se encontrar com Manchester Black, ele percebe que há muitas maneiras de ajudar seus companheiros alienígenas durante este tempo tumultuado.
Coronel Haley toma uma decisão surpreendente sobre Supergirl. Kara escreve uma série de artigos destacando alienígenas em National City, na esperança de que os humanos parem de ter tanto medo deles. Infelizmente, o artigo coloca alguns alienígenas em perigo.
Todos se reúnem para o Dia de Ação de Graças, mas Kara está se sentindo para baixo após o seu debate televisionado com Ben Lockwood sobre o sentimento contra alienígenas que domina National City. Enquanto isso, James e Lena discutem sobre a melhor maneira de lidar com os Filhos da Liberdade.
James está cada vez mais envolvido com os Filhos da Liberdade em seus esforços para encontrar o Agente Liberdade. Enquanto isso, Supergirl e Manchester Black seguem uma pista da localização do Agente Liberdade, mas as coisas tomam um rumo sombrio. Lena inicia seus primeiros testes.
Nia tem um sonho poderoso sobre o Agente Liberdade, mas se recusa a vê-lo como um sonho profético e o deixa de lado. Depois de perceber que algo está incomodando Nia, Kara pede a ajuda de Brainy, e os dois tentam persuadir Nia a abraçar seu destino. Enquanto isso, Manchester Black faz uma visita ameaçadora a Ben Lockwood.
Supergirl, Flash, Arqueiro Verde e Superman se envolvem na batalha de suas vidas.
Coronel Haley fica irritada depois que a Supergirl responde a um chamada de socorro de um navio da Marinha que acabou sendo um ataque alienígena mortal. A Coronel Haley clama o local como território do DEO e exige que a Supergirl saia de cena. Depois que Supergirl se recusa a ser ordenada sobre o que fazer, Haley redireciona sua energia para descobrir a verdadeira identidade da heroína e começa a interrogar todos os agentes da DEO, incluindo Alex. Enquanto isso, Brainiac-5 tenta persuadir Nia a abraçar seus superpoderes, mas ela interpreta mal seus motivos.
Kara se junta a Nia em uma viagem à cidade natal da jovem para visitar sua família durante o Festival da Colheita anual da cidade. Enquanto em casa, a mãe de Nia encoraja a filha a abraçar seu destino. Enquanto isso, Alex lida com uma droga nas ruas que está tornando as pessoas violentas e lhes dando superpoderes temporários.
Com a sua placa de investigador particular recentemente pendurada em seu escritório, J’onn recebe novos clientes. Tentando esquecer o que aconteceu no DEO, Kara decide juntar-se a J’onn em sua nova missão, que infelizmente acaba se ligando diretamente à investigação atual de Alex que envolve a vilã Menagerie. Enquanto isso, Lena compartilha algumas novidades com James, mas sua reação não é o que ela esperava. Nia convida Brainy para a festa do Dia dos Namorados.
Manchester Black sai da prisão com a ajuda de sua nova equipe, The Elite, que está decidida a punir as forças anti-alienígenas. Supergirl acumula deveres ao tentar prender Manchester Black e sua equipe, além de lidar com um novo desenvolvimento chocante com Ben Lockwood.
Entre o novo empurrão de Ben Lockwood para agitar o movimento anti-alien e o desejo da Elite de atacar Lockwood e seus minions, a Supergirl fica preocupada com a segurança do povo americano – tanto humano quanto alienígena. Quando Lockwood organiza uma manifestação, os alienígenas decidem protestar pacificamente. Brainiac e Jonn se juntam à marcha alienígena enquanto Supergirl e Dreamer patrulham para manter todos em segurança. Enquanto isso, James pega sua câmera novamente para cobrir a marcha para a CatCo, e Hayley dá à Alex um trabalho que entra em conflito com suas crenças. Quando a Elite e Ben Lockwood criam problemas no comício, a Supergirl é forçada a tomar uma posição.
Secretamente licenciado da prisão devido à falta de saúde, Lex Luthor (ator convidado Jon Cryer) visita sua irmã, Lena, para pedir ajuda em encontrar uma cura. Mais esperta do que nunca, Lena desconfia dos motivos de Lex, mas quando se depara com uma situação de vida ou morte, ela precisa decidir o que realmente sente por seu irmão. Enquanto isso, Supergirl e J’onn enfrentam Manchester Black. A irmã de James, Kelly, chega à cidade.
Na esteira do retorno de Lex Luthor, a série mostra o que ele vem fazendo nos últimos dois anos e como suas maquinações e planos secretos afetaram Supergirl e Lena.
A Supergirl deve lidar com o resultado destrutivo dos planos nefastos de Lex. Chocada com o que Lex criou, Supergirl enfrenta seu maior desafio até agora.
Supergirl e Lena vão à Ilha Stryker para procurar pistas sobre como derrotar Lex. Na prisão, Supergirl tenta fazer amizade com um prisioneiro intrometido, Steve, que pode ter uma ideia do que Lex estava fazendo, mas ele e todos os prisioneiros a consideram uma traidora do país e se recusam a falar com ela. Lena percebe que Lex deixou pistas para trás e decifrá-las pode ser a chave para o seu paradeiro. Kelly encoraja James a falar com alguém sobre seu PTSD, e Alex enfrenta Ben Lockwood depois que ele ataca o DEO e adquire algumas armas poderosas para caçar a Supergirl.
Enquanto Kara trabalha obstinadamente como repórter para limpar o nome da Supergirl, Dreamer toma o posto de protetora de National City, o que leva a um confronto com Ben Lockwood. James toma medidas drásticas para aliviar seu estresse pós-traumático.
Kara e Lena vão para Kaznia para caçar Lex. No entanto, Eve Tessmacher prepara uma armadilha para a dupla que pode revelar que Kara é a Supergirl. Enquanto isso, Alex recebe um telefonema muito esperado, James pratica o uso de seus poderes, e Ben Lockwood toma uma posição perigosa dentro do DEO.
Kara fica cara a cara com a Filha Vermelha e as duas se envolvem em uma batalha épica. Determinada a encontrar uma maneira de extrair Harun-El, Lena procura ajuda de uma fonte improvável – Lillian Luthor. Enquanto isso, Alex percebe que ela está perdendo partes de sua memória, e Brainy, Nia e Jonn saem em busca de alienígenas que foram sequestrados por Lex.
Lex Luthor aterrissa em Washington e convoca Lena e Lillian Luthor para a Casa Branca. Supergirl percebe que tem uma última chance para capturar Lex e conta com o poder da imprensa para ajudá-la.
Kara se surpreende ao descobrir que a CatCo tem um novo proprietário, que trouxe junto com ele um famoso repórter; J’onn J’onzz recebe uma visita inesperada.
Supergirl, Alex e Brainiac frustram um ataque alienígena enquanto William investiga Kara. J’onn J’onzz e Kelly usam a tecnologia Obsidian para resolver um problema.
Kara tenta consertar seu relacionamento com Lena. J’onn J’onzz mergulha profundamente em suas memórias, enquanto Kelly tenta ajudar um velho amigo.
A investigação de Kara sobre as atividades “criminosas” de William Dey resulta na revelação chocante de que ele não é quem ela pensa. Enquanto isso, o conflito entre Malefic e J’onn J’onzz atinge um ponto de ebulição.
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Andrea e Lena recordam seu passado tumultuado enquanto Supergirl utiliza um novo vilão no DEO.
Supergirl finalmente descobre a verdade sobre Lena quando enfrenta Leviatã; J’onn J’onnz faz uma descoberta sobre o paradeiro de seu irmão.
Supergirl’s struggle against Leviathan reaches a boiling point as she faces off against Rama Khan. Meanwhile, as Lena and Hope work to launch Project Non Nocere, Hope proves to be an invaluable asset to Lena.
O Monitor envia Harbinger para reunir os maiores heróis do mundo – Supergirl, The Flash, Arqueiro Verde, Batwoman, Canário Branco, Átomo e Superman em preparação para a crise que está se aproximando. Com seus mundos em um grande perigo, os super-heróis se preparam para a batalha, enquanto J’onn e Alex recrutam Lena para ajudá-los a encontrar uma maneira de salvar as pessoas da Terra-38.
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Enquanto Braniac está perto da morte depois de tentar parar Lex, Supergirl e a equipe chegam para salvá-lo, engajando-se em uma batalha épica com Gamenmae. Depois de derrotar Leviathan, Supergirl volta sua atenção para Lex, que usou a plataforma Obsidian para fazer lavagem cerebral em meio mundo para amá-lo e segui-lo a todo custo, não importa as coisas horríveis que ele faça. Sabendo o quão perigoso isso torna seu irmão, Lena convoca toda a equipe – Alex, J’onn, Dreamer, Kelly e Braniac – para ajudar, mas Supergirl percebe que a única maneira de realmente parar Lex é se sacrificar.
Como as apostas com Lex estão mais altas do que nunca, Lena deve decidir o quão longe ela está disposta a ir para impedir seu irmão. Enquanto isso, Supergirl e a equipe enfrentam um desafio diferente de tudo o que já enfrentaram antes e isso leva Alex ao seu ponto de ruptura.
Supergirl é uma nova aliada. Lena e Lex lutam pelo controle da Luthor Corp.
Supergirl encontra uma oportunidade de escapar da Zona Fantasma, mas ela vem com algumas cordas perigosas presas. Enquanto isso, Lena se junta aos Super Amigos em uma missão, mas descobre que ela discorda de seu plano de ação contra os Phantoms e se pergunta se ela está realmente pronta para fazer parte da equipe.
Nia e Brainy tentam salvar a Supergirl da Zona Fantasma viajando no tempo de volta para a casa de Kara em 2009. Embora determinada a garantir o item necessário para ajudar a Supergirl, Brainy está preocupada em manter um perfil baixo para não alterar a linha do tempo futura. No entanto, quando sua nave cai na chegada, uma jovem Kara Danvers é a primeira a chegar. Enquanto isso, uma jovem repórter chamada Cat Grant volta seus olhos para Midvale, pois ela suspeita que há uma grande história na pequena cidade.
A jovem Kara experimenta a criptonita pela primeira vez, Nia e Brainy são presos por invasores alienígenas, e uma jovem Cat Grant pode ser a razão pela qual Supergirl nunca sai da Zona Fantasma.
Enquanto os Super Amigos enfrentam a Zona Fantasma para trazer a Supergirl para casa, cada membro da equipe é confrontado por visões de seu pior medo.
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